Объединенный музей гражданской авиации в Санкт-Петербурге является результатом соединения в стенах Академии гражданской авиации (ныне - Санкт-Петербургский государственный университет гражданской авиации) двух родственных по тематике музеев: Музея истории Академии гражданской авиации и Музея истории Ленинградского управления гражданской авиации.

Музей истории Академии гражданской авиации торжественно открыт в мае 1975 года в ознаменование 30-летия Победы в Великой Отечественной войне и в связи с 20-летием со дня организации Высшего авиационного училища воздушного гражданского флота – Академии гражданской авиации.

Среди основателей Музея знаменитые в гражданской авиации люди – И. Ф. Васин, Ю. П. Дарымов, П. С. Лабазин, Н. Г. Федоров, М. И. Рубец.

В первые годы Музей работал на общественных началах, в 1982 году был включен в структуру Академии и в 1989 году стал профессиональным.

В марте 1993 года к музею истории Академии гражданской авиации был присоединен музей авиапредприятия "Пулково". Два родственных музея становятся единым комплексом - Объединенным музеем Академии гражданской авиации и авиапредприятия "Пулково". За дату основания Объединенного музея принята дата открытия Музея истории Академии гражданской авиации - 7 мая 1975 г.

Единая экспозиция была создана в 1995 году к 40-летию Академии гражданской авиации, усовершенствована в 1997 году к 65-летию авиапредприятия "Пулково".

В 2004 году Объединенный музей был признан ведущим Музеем отрасли, методическим центром по стажировке работников музеев гражданской авиации.

По итогам отраслевого смотра-конкурса 8 февраля 2006 года Объединенный музей награжден двумя дипломами Первой степени среди музеев учебных заведений гражданской авиации и всех музеев отрасли, определен как первый среди лучших музеев отрасли.

15 февраля 2007 года Объединенный музей Санкт-Петербургского государственного университета гражданской авиации, Федерального государственного унитарного авиационного предприятия "Пулково" и Федерального государственного унитарного предприятия "Аэропорт "Пулково"" получает краткое название - "Музей гражданской авиации в Санкт-Петербурге".

Экспозиция Музея отражает историю зарождения, становления и развития авиации в Санкт-Петербурге, отражает роль Петербурга как колыбели отечественной авиации.